2017, Vol. 29 
(2: 水体富营养化与赤潮防治广东省教育厅重点实验室, 广州 510632)
(3: Biology Centre, Institute of Soil Biology, Czech Academy of Sciences, Na Sádkách 7, České Budějovice 37005, Czech Republic)
(2: Key Laboratory of Eutrophication and Red Tide Control, Guangzhou 510632, P. R. China)
(3: Biology Centre, Institute of Soil Biology, Czech Academy of Sciences, Na Sádkách 7, České Budějovice 370 05, Czech Republic)
轮虫是浮游动物中的重要组成部分, 作为初级消费者连接着生产者与次级消费者, 是传统食物网和微型食物网连接的关键环节[1-2].轮虫个体小, 繁殖速度快, 对水质变化反应敏感, 在生物监测中作为环境指示生物[3], 通过调查轮虫群落结构种类组成和密度变化, 可作为水生态系统健康程度的评价依据[3-8].
目前, 全球发现单巢目轮虫1570种, 蛭态目轮虫461种, 广泛分布于淡水各类型水体, 在咸淡水中也发现约100种[9].对于轮虫的研究集中在北半球, 欧洲对轮虫研究起步早且全面深入.国内研究起步晚, 中国科学院水生所王家楫教授1961年出版《中国淡水轮虫志》[10], 记录了252种淡水轮虫, 随后开始轮虫生态学研究.无论是轮虫分类学还是生态学、毒理学与欧洲国家相比是十分不足的[11].
广州是水资源丰富的城市, 水体类型多样, 既有湖泊、池塘、水库、河流等淡水水体, 还包括咸淡水交汇的珠江口部分海域.珠江是我国三大江河之一, 径流量居全国第二位, 典型的亚热带季风气候区, 高温多雨, 4—9月是珠江汛期[12].天河公园、流花湖等为广州城市景观湖泊, 平均水面面积10 hm2, 平均水深2~3 m[13].关于广州市辖水体轮虫群落结构研究较少, 仅有珠江广州河段[14-16]及广州城市湖泊的初步研究[12].目前关于轮虫群落结构的研究对某单一水体的周期变化研究较多, 缺乏多种不同类型水体的比较研究.在Silesian upland矿业湖研究中发现水体电导率是影响轮虫丰度与多样性的重要因素[17]；Loch Leven湖的长期研究中发现总磷浓度是影响轮虫群落结构变化的重要因素[18]；Kaw River研究中发现, 丰水期与枯水期变化是轮虫群落结构变异的重要因素[19]；洞庭湖研究中发现水流速度是影响轮虫群落结构差异的重要因素, 水文环境决定了轮虫种类组成与分布规律[20].我们在研究轮虫群落结构往往忽略了不同生态系统下的比较, 不同类型水体轮虫群落结构的环境限制因子不同.本研究对养殖池塘、水库、河口、城市湖泊和珠江广州河段多类型水体开展了初步的调查, 并对夏季和冬季轮虫群落结构进行比较研究, 旨在一方面丰富国内关于轮虫生物多样性研究以及探讨广州不同类型水体轮虫群落结构与理化因子的关系, 另一方面为广州水生态系统结构功能研究和水环境保护提供基础数据.
1 材料与方法 1.1 采样时间与采样点设置于2015年7月和12月, 选取广州市的15个采样点, 分属于5种不同水体(城市湖泊、珠江河段、养殖池塘、水库和河口水域)作为调查对象.具体样点分别为: 3个城市湖泊样点, 海珠湖(L1)、流花湖(L2)和天河公园湖泊(L3)；4个珠江广州河段样点, 白鹅潭(R1)、新洲码头(R2)、大学城南亭(R3)和大学城北亭(R4)；3个养殖池塘样点, 南沙龙穴岛鱼塘(P1)、龙穴岛虾塘(P2)和钓鱼岛饭店虾塘(P3)；3个水库样点, 上坑水库(RE1)、大金钟水库(RE2)以及和龙水库(RE3)；2个河口样点, 凫洲大桥(E1)和虎门大桥(E2), 具体采样位置见图 1.
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图 1 广州城市水体采样点分布 Fig.1 Distributions of the sampling sites in Guangzhou City |
轮虫定量样品:采用20 μm浮游生物网过滤浓缩2 L水样后, 于50 ml聚乙烯瓶保存, 加入甲醛溶液至终浓度为4 %固定保存.轮虫定性样品:采用40 μm浮游生物网垂直和水平拖取, 加入甲醛溶液至终浓度为4 %固定保存.样品鉴定依据Koste分类系统[21]以及《中国淡水轮虫志》[10].轮虫丰度计数:将定量样品浓缩至10 ml, 摇匀后吸取1 ml于计数框在显微镜下计数, 每个样品计数2片取平均值.水温、盐度和pH使用YSI-Plus多参数水质分析仪现场测定.总氮和总磷浓度按国家水质标准GB 3838—2002[22]测定；叶绿素a浓度用丙酮分光光度法测定.
1.3 数据处理用Excel软件计算Shannon-Wiener多样性指数和均匀度指数[3, 23]后，使用Origin 9.0软件进行作图.使用SPSS 16.0软件进行轮虫丰度与环境因子相关性分析，对多样性及均匀度指数进行差异性分析.使用PRIMER软件分析不同轮虫对群落结构间差异的贡献率.
Shannon-Wiener多样性指数(H′):
| $ \mathit{H'}{\rm{ = - }}\sum\limits_{\mathit{i}{\rm{ = 1}}}^\mathit{S} {\left( {{\mathit{n}_\mathit{i}}/\mathit{N}} \right){\rm{lo}}{{\rm{g}}_{\rm{2}}}\left( {{\mathit{n}_\mathit{i}}/\mathit{N}} \right)} $ | (1) |
Pielou均匀度指数(J):
| $ \mathit{J = H'}/{\rm{lo}}{{\rm{g}}_{\rm{2}}}\mathit{S} $ | (2) |
式中, S为种数；ni为第i种的个体数；N为浮游动物总个体数.
环境因子与轮虫优势种关系、优势种与不同水体的关系使用CANOCO 4.5进行分析.环境因子数据作对数处理后, 对数据进行降趋对应分析(DCA), 如果长度梯度最大值超过4, 属于单峰型模型, 使用典范对应分析(CCA)；如果小于3, 属于线性模型, 使用冗余分析(RDA)[14, 24].
2 结果 2.1 广州不同类型水体理化环境特征广州不同类型水体夏季采样点水温在29.0~32.3℃之间, 冬季水温在17.5~21.2℃之间; 夏季水温明显高于冬季.珠江口广州海域与南沙养殖池塘盐度较高, 夏季P3盐度达到4.74 ‰, 冬季E2盐度3.42 ‰, 其余盐度均在1 ‰以下.不同类型水体pH在6~9之间, 偏碱性.夏季总氮浓度最高值出现在RE1高达10.76 mg/L, 总磷浓度最高值出现在L2, 达到0.24 mg/L；冬季R1总氮和总磷浓度最高，分别为8.26和0.37 mg/L.夏季各样点总氮和总磷平均浓度分别为2.13和0.15 mg/L；冬季分别为3.16和0.20 mg/L.冬季总氮和总磷浓度与夏季均无显著差异(P＞0.05).夏季L2叶绿素a浓度最高, 达到205.38 μg/L，冬季P1叶绿素a浓度达到140.99 μg/L(图 2).根据地表水质量标准[20]，总磷浓度大部分处于Ⅱ或Ⅲ类水标准；总氮浓度除冬季珠江河段和夏季上坑水库处于劣Ⅴ类水标准外，其余优于Ⅳ类水标准.
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图 2 广州不同类型水体总氮、总磷和叶绿素a浓度 Fig.2 The concentration of total nitrogen, total phosphorus and chlorophyll-a in different water bodies in Guangzhou City |
广州5类典型水体共发现轮虫26属，76种，臂尾轮属种类较多，有14种，异尾轮属发现10种.从水体类型来说，湖泊类水体轮虫种类最多，共发现44种；水库水体发现42种；河流水体发现39种，而河口与养殖池塘种类较少, 均仅发现20种.从单一水体来说，珠江白鹅潭(R1)种类最多，达38种；流花湖其次，为32种.广州市轮虫种类名录见表 1.裂痕龟纹轮虫在河流水体占绝对优势.广布多肢轮虫在除P3外其他水体均有出现，在养殖池塘、湖泊占优势.微型多突轮虫和暗小异尾轮虫广泛分布于各类型水体且在湖泊中比例最高.角突臂尾轮虫在珠江河段及河口水体所占比例较其他水体高(图 3).
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表 1 广州不同类型水体轮虫种类组成 Tab.1 The composition of rotifer species in different water bodies in Guangzhou City |
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图 3 广州不同类型水体轮虫优势种组成比较 Fig.3 Comparison of the dominant rotifer in the different water bodies in Guangzhou City |
夏季流花湖(L2)轮虫丰度最高，达到2625 ind./L，其次是冬季P1鱼塘，达到2005 ind./L，而夏季虾塘(P3)最低，只有32 ind./L.珠江流域R3、R4夏季和冬季轮虫密度变化不大，养殖池塘冬季轮虫丰度较夏季有明显上升，而城市湖泊在冬季有所下降.河口地区盐度较高，轮虫丰度较其他水体低. 7月裂痕龟纹轮虫R1丰度高达435 ind./L，但12月数量明显减少，约为夏季数量的一半(217 ind./L)).湖泊水体7月平均丰度最高，达到1741±778 ind./L，河口水体12月最低，只有71±19 ind./L(图 4).
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图 4 广州各水体7月和12月轮虫丰度和不同类型水体平均丰度 Fig.4 Rotifer abundance in July and December and average abundance of rotifer in different water bodies in Guangzhou City |
PRIMER ANOSIM (One-way)检验轮虫群落结构发现，广州水体夏、冬季总体差异性不显著(P＞0.05)，而不同水体类型之间差异显著(Global R=0.268，P＜0.01). PRIMER ANOSIM分析5种类型水体差异性发现，池塘与湖泊(r=0.161，0.01＜P＜0.05)、池塘与河流(r=0.255，0.01＜P＜0.05)、水库与湖泊(r=0.219，0.01＜P＜0.05)、水库与河流(r=0.421，P＜0.01)、河口与湖泊(r=0.508，0.01＜P＜0.05)和湖泊与河流(r=0.543，P＜0.01)之间差异显著.不同水体之间的差异多由不同物种在不同水体间的丰度差异造成.差异性最大的是湖泊与河流，其差异主要来自优势种丰度差异.轮虫平均丰度取对数处理后进行SIMPER分析，结果表明广布多肢轮虫在造成湖泊与河流水体群落结构差异中贡献率最高，暗小异尾轮虫其次，上述2种轮虫在湖泊水体占优势，但河流水体优势地位被裂痕龟纹轮虫取代(表 2).
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表 2 构成湖泊水体与河流水体之间轮虫群落结构差异的主要物种及其贡献率 Tab.2 Dominant species and its contribution rate of the difference between water bodies of lakes and rivers |
Paired-samples T-test显示, 广州不同类型水体冬季与夏季多样性指数和均匀度指数均无显著差异(P＞0.05)；而冬季珠江河段和河口水体群落多样性指数与均匀度指数均较夏季高(P＜0.05).多样性指数和均匀度指数反映珠江河段和河口水域轮虫群落结构在冬季较夏季稳定；而养殖池塘均匀度指数冬季较夏季低，P2池塘冬季群落结构趋向单一，生态系统不稳定(图 5).
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图 5 广州不同类型水体轮虫Shannon-Wiener多样性指数及Pielou均匀度指数 Fig.5 Shannon-Wiener diversity index and Pielou evenness index of rotifer community structure in different water bodies in Guangzhou City |
SPSS统计分析表明:轮虫丰度与叶绿素a浓度呈极显著正相关(r=0.85, P＜0.001).臂尾轮属丰度与叶绿素a浓度呈显著正相关(P＜0.05)；多肢轮属丰度与叶绿素a浓度呈极显著正相关(P＜0.001)，而裂痕龟纹轮虫丰度与其没有相关性(P＞0.05).
使用CANOCO 4.5对广州典型水体轮虫主要种类进行排序分析. DCA分析显示, 排序轴最大梯度长度为1.955，表明轮虫群落对生态梯度响应为线性模型，因此利用线性模型的RDA排序方法分析环境因子对轮虫群落结构的影响是比较合适的[24]. RDA冗余分析是在环境因子特征变量构成的空间上，对轮虫种类进行排序作图，实现轮虫种类和环境因子的对应排序[13].使用Monte Carlo method筛选出影响较大的4种环境因子，作轮虫种类、环境因子与采样点关系图(图 6)，RDA统计信息见表 3和表 4.
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图 6 广州水体轮虫种类与环境因子、采样点间的RDA排序图(1:裂痕龟纹轮虫，2:尾突臂尾轮虫，3:西式三肢轮虫，4:萼花臂尾轮虫，5:微型多突轮虫，6:暗小异尾轮虫，7:广布多肢轮虫，8:田奈异尾轮虫，9:热带龟甲轮虫，10:角突臂尾轮虫，11:棘异尾轮虫，12:裂足臂尾轮虫，13:刺盖异尾轮虫，14:等棘异尾轮虫，15:褶皱臂尾轮虫，16:剪形臂尾轮虫，17:前节晶囊轮虫，18:圆筒异尾轮虫，19:螺形龟甲轮虫) Fig.6 RDA ordination among species, environmental factors and sites in water bodies in Guangzhou City |
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表 3 广州不同类型水体轮虫群落结构特征RDA分析统计信息 Tab.3 Statistical information of RDA between species and environmental factors in different water bodies in Guangzhou City |
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表 4 前两排序轴与环境因子的相关系数 Tab.4 Correlation coefficient between environmental factors and the first two ordination axes |
RDA排序的全部特征值解释了轮虫群落变异程度的57 %，前两轴共解释了轮虫变异程度的51.3 %.其中，RDA对叶绿素a浓度的解释度最高.叶绿素a和总磷浓度是影响轮虫时空分布的最主要因素；总磷浓度与水温对轮虫分布也有一定影响.从轮虫分布来看(图 6)，尾突臂尾轮虫和裂痕龟纹轮虫受总氮浓度的影响较大，与叶绿素a浓度没有相关性，RDA分析结果与SPSS评价结果一致.角突臂尾轮虫和萼花臂尾轮虫受总磷浓度影响较大；暗小异尾轮虫和广布多肢轮虫受叶绿素a浓度的影响较其他因素大；裂痕龟纹轮虫分布与水温影响较大.
通过分析轮虫种类与采样点之间的关系发现, 裂痕龟纹轮虫多度值在R1最大，且在珠江河段(R2、R3和R4)的多度值远大于养殖池塘和水库类水体.广布多肢轮虫和暗小异尾轮虫多度均都在南沙鱼塘(P1)最大，流花湖(L2)次之.从采样点之间距离值来看，珠江河流水体轮虫群落组成相似；L2与P1叶绿素a浓度较高的静态水体群落结构组成相似；水库类水体与养殖池塘、城市湖泊水体群落组成较为相似；河口生境较为特殊，群落结构较为特殊.
3 讨论 3.1 广州市不同类型水体水质状况已有研究表明，氮磷营养盐输入过度是引起水体富营养化的主要原因，湖泊富营养化往往导致蓝藻过度繁殖形成水华[27].从化学指标角度评价，广州水体皆处于不同程度富营养化状态.根据水体富营养化调查规范，总磷浓度高于0.1 mg/L，总氮浓度高于1.5 mg/L属于中度富营养化水平[15].珠江河段、城市湖泊和养殖池塘总氮和总磷浓度冬季已达到富营养化水平:叶绿素a浓度除河口外均高于10 μg/L，达到富营养化水平，流花湖更高达205.382 μg/L，处于极度富营养化. 15个采样点中，仅有大金钟水库(RE2)处于中营养水平，其余水体皆达到富营养化水平.虽然与2005—2010年广州城市河段和湖泊数据[13, 15, 23]相比水质状况有所改善，但整体水质仍处于富营养化状态.轮虫是连接生产者与次级消费者的重要桥梁，也是微型食物网的重要组成部分.它对环境变化敏感，被作为水生态系统中的环境指示性生物[3].轮虫可划分为寡污型、中污型、重污型等指示种.关于轮虫指示种，不同学者持不同观点，但是对于某些富营养指示种看法趋于一致[14].广州珠江河段水体中优势种类裂痕龟纹轮虫、暗小异尾轮虫、微型多突轮虫和臂尾轮属一种均属于富营养化种类，反映广州水体富营养化严重. 2004—2005年间广州珠江河段轮虫群落结构初步研究发现轮虫65种，优势种有裂痕龟纹轮虫、角突臂尾轮虫、暗小异尾轮虫和微型多突轮虫等富营养化种类[15]；2010—2013年期间在珠江广州河段发现轮虫48种，优势种裂痕龟纹轮虫、微型多突轮虫和暗小异尾轮虫为富营养化种类[23]，与本次研究的优势种结果一致.生物角度评价结果与化学指标分析结果共同表明，从2004年至今广州市不同类型水体始终处于富营养化状态，政府相关部门应采取相关措施，继续加强珠江及城市水体生态系统保护和管理工作.
3.2 不同类型水体轮虫群落结构差异钱方平等[28]研究发现, 湖泊处于中等营养水平时生物群落的结构复杂，物种多样性高；而在极端的贫营养或者超富营养条件下群落结构简单，物种多样性低.均匀性的降低可归结于第一优势种优势度的提高，随着营养水平的升高，第一优势种比群落中其他种类占有更多的生态位而间接排斥其他种类并可能取得竞争优势，导致群落结构趋于简单，均匀性和多样性下降.本研究中冬季珠江河段和河口水体群落多样性指数与均匀度指数较夏季高，是因为裂痕龟纹轮虫优势度下降造成.不同类型水体轮虫群落结构有显著差异，这些差异是由优势种的丰度差异造成，不同类型水体生境差异影响了轮虫的丰度与分布.不同类型水体属于不同生态系统，特殊的水文条件影响轮虫的分布，高流速的水体不适宜游泳能力弱的轮虫生活[20].在南美洲Itaipu水库研究中发现, 轮虫在静态水体中的丰度较水流速度快的支流中高，但均匀度指数较低.轮虫丰度增加和种类组成的改变与水生植物和悬浮物有关[29].湖泊为静态水体，且叶绿素a浓度较高，使得以浮游植物为食的广布多肢轮虫在群落中占优势；暗小异尾轮虫有2个不相等的趾，使得其可以附着于水生植物上，在湖泊水体中获得适宜的生存环境.河流和河口水流速度较快，裂痕龟纹轮虫与有尾足的浮游性种类角突臂尾轮虫适应该水体环境.一方面，珠江广州河段氮磷浓度高，可溶性有机物和细菌为口径较小的裂痕龟纹轮虫提供丰富食物，使其在该生态系统中占优势；另一方面，流动性水体轮虫种类组成与上游静态水体有关[29]，裂痕龟纹轮虫可能来源于珠江上游富营养化静态水体.池塘受人为养殖活动影响，轮虫丰度变化大.当养殖高密度鱼虾时，水体富营养化严重[30]，轮虫丰度升高，当收获后无养殖活动时轮虫丰度下降.养殖池塘轮虫种类数远少于湖泊、水库等水体，可能是由于人类活动破坏池塘生态系统的稳定性.
3.3 环境因子对轮虫丰度与分布的影响ANOSIM分析发现轮虫群落结构的差异是由优势种的丰度差异造成，而不同类型水体环境因子差异影响轮虫丰度与分布.众多研究表明，叶绿素a浓度是影响轮虫丰度变化的重要因素[27-28].轮虫个体微小生活史周期短，属于r-对策生物，以浮游植物、细菌、有机碎屑为食[31].水体富营养化使得轮虫有充足的食物在短期内大量繁殖，种群密度增加.轮虫种类对食物性质与大小有偏好，富营养指示种如臂尾轮虫主要以微藻和有机碎屑为食，寡营养指示种如独角聚花轮虫(Conochilus unicomis)以微藻为食，因而水体富养化营水平变化改变轮虫种类组成[32].本研究中，城市湖泊水体轮虫丰度在冬季有明显下降，而RE1轮虫丰度在冬季明显上升，均匀度有所下降，这与叶绿素a浓度变化密切相关.城市湖泊、水库水体轮虫群落变化受微藻丰度影响显著，且丰度随着叶绿素a浓度减少而下降. Portinho等[29]认为与动态水体相比，浮游植物生物量在静态水体中对于轮虫群落结构的影响更为重要. SPSS分析表明，广布多肢轮虫丰度与叶绿素a浓度呈极显著正相关(P＜0.001)，RDA分析发现广布多肢轮虫丰度在P1、L2多度值最大，这2个样点水体叶绿素a浓度远高于其他水体.广布多肢轮虫以微藻为食，藻类大量繁殖为其提供充足食物来源，在群落中占据优势. SPSS分析表明，裂痕龟纹轮虫丰度与叶绿素a浓度没有相关性，表明其对微藻依赖性不强; 与总磷和总氮浓度相关性稍大，可能与其个体长在70~110 μm之间，口径较小，主要以细菌、DOM为食有关.珠江河段总氮和总磷浓度较高，DOM含量较丰富，为裂痕龟纹轮虫、角突臂尾轮虫等提供充足食物，从而在该水体中占优势.另外，径流量是影响珠江轮虫丰度的主要因素之一.珠江汛期为4—9月，高径流量使氮磷浓度下降，同时也稀释了轮虫丰度[14].河口为半咸水，淡水与海水交汇盐度变化大，盐度是限制轮虫多样性与密度的重要环境因子[17].随着盐度升高，轮虫种类与丰度减少，是导致河口轮虫丰度与种类数低于湖泊水库的重要原因.水流速度也是影响轮虫丰度与分布的环境因子之一，高流速水体不适宜游泳能力弱的轮虫生长繁殖[20].
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